Etter gjenforeining med Gwen Stacy, slyngast Spider-Man, Brooklyns snilleste nabolagshelt, gjennom multiverset der han slår seg saman med ein gjeng Spider-folk, for å verne universets eksistens. Men når heltane ueininge om korleis ein skal handtere ein ny trussel, står Miles åleine mot dei andre og må redefinere kva det vil seie å vere ein helt - for å redde menneskje og alle folka han er så glad i.